Resumen
Para explicar la complejidad de la sexualidad humana se han usado marcos conceptuales como el modelo de los cuatro holones, que permite integrar y evaluar sus múltiples dimensiones al descomponerla en cuatro sistemas complejos interdependientes: 1) Reproductividad, 2) Género, 3) Vinculación afectiva y 4) Erotismo. En esta revisión utilizamos este modelo, aplicado al comportamiento sexual de animales, como referencia para explorar la interacción dinámica entre mecanismos neurobiológicos heredables y el efecto del ambiente sobre la organización del cerebro sexual. Discutimos la neurobiología de cada holón desde una propuesta del sustrato neural dual: con circuitos subcorticales filogenéticamente conservados que median respuestas sexuales innatas e incondicionadas, y redes corticales prefrontal-límbicas que permiten la regulación cognitiva, la integración contextual y la construcción de narrativas identitarias. Los datos discutidos sustentan que la sexualidad constituye un constructo bio-psico-social donde lo heredable establece predisposiciones, pero lo ambiental (i.e. fármacos o aprendizaje) determina su expresión final. La integración de perspectivas neurobiológicas y psicosociales resulta esencial para comprender la complejidad de la conducta sexual humana, superando dicotomías simplistas entre naturaleza y crianza.
Citas
Bailey, J. M., Vasey, P. L., Diamond, L. M., Breedlove, S. M., Vilain, E., & Epprecht, M. (2016). Sexual Orientation, Controversy, and Science. Psychol Sci Public Interest, 17(2), 45-101. https://doi.org/10.1177/1529100616637616
Rubio Aurioles, E. (1994). Introducción al estudio de la sexualidad humana En: México. Consejo Nacional de Población. Antología de la sexualidad humana. (pp. 17-46). Consejo Nacional de Población.
Coria-Avila, G. A., Manzo, J., Garcia, L. I., Carrillo, P., Miquel, M., & Pfaus, J. G. (2014). Neurobiology of social attachments [Review]. Neurosci Biobehav Rev. https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2014.04.004
Coria-Avila, G. A. (2012). The role of conditioning on heterosexual and homosexual partner preferences in rats. Socioaffect Neurosci Psychol, 2, 17340. https://doi.org/10.3402/snp.v2i0.17340
Coria-Avila, G. A., Herrera-Covarrubias, D., Ismail, N., & Pfaus, J. G. (2016). The role of orgasm in the development and shaping of partner preferences. Socioaffect Neurosci & Psychol, 6, 31815.
Panksepp, J. (2005). Affective neuroscience. The foundations of human and animal emotions. Oxford University Press.
Roth, G., & Dicke, U. (2005). Evolution of the brain and intelligence. Trends Cogn Sci, 9(5), 250-257. https://doi.org/10.1016/j.tics.2005.03.005
Gorski, R. A. (2000). Sexual differentiation of the nervous system. En: E. R. Kandel & T. M. Jessell (Eds.), Principles of Neural Science (pp. 1131-1148).
Gorski, R. A. (1978). Sexual differentiation of the brain. Hosp Pract, 13(10), 55-62. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?cmd=Retrieve&db=PubMed&dopt=Citation&list_uids=569631
LeVay, S. (1991). A difference in hypothalamic structure between heterosexual and homosexual men. Science, 253(5023), 1034-1037. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?cmd=Retrieve&db=PubMed&dopt=Citation&list_uids=1887219
Matsumoto, A., & Arai, Y. (1983). Sex difference in volume of the ventromedial nucleus of the hypothalamus in the rat [Comparative Study Research Support, Non-U.S. Gov't]. Endocrinol Jpn, 30(3), 277-280. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/6662066
Dugger, B. N., Morris, J. A., Jordan, C. L., & Breedlove, S. M. (2008). Gonadal steroids regulate neural plasticity in the sexually dimorphic nucleus of the preoptic area of adult male and female rats. Neuroendocrinology, 88(1), 17-24. https://doi.org/10.1159/000119740
Zuloaga, D. G., Puts, D. A., Jordan, C. L., & Breedlove, S. M. (2008). The role of androgen receptors in the masculinization of brain and behavior: what we've learned from the testicular feminization mutation [Research Support, N.I.H., Extramural Review]. Horm Behav, 53(5), 613-626. https://doi.org/10.1016/j.yhbeh.2008.01.013
McCarthy, M. M. (2009). The two faces of estradiol: effects on the developing brain [Review]. Neuroscientist, 15(6), 599-610. https://doi.org/10.1177/1073858409340924
Wallen, K. (2009). The Organizational Hypothesis: Reflections on the 50th anniversary of the publication of Phoenix, Goy, Gerall, and Young (1959). Horm Behav, 55(5), 561-565. https://doi.org/10.1016/j.yhbeh.2009.03.009
Barradas-Moctezuma, M., Herrera-Covarrubias, D., Manzo, J., & Coria-Avila, G. A. (2019). Disruptive effects of neonatal gonadectomy on adult sexual partner preference and brain dimorphism in male rats: partial restoration with pubertal testosterone. Behav Brain Res, 374, 112117. https://doi.org/10.1016/j.bbr.2019.112117
Bloch, G. J., & Gorski, R. A. (1988). Estrogen/progesterone treatment in adulthood affects the size of several components of the medial preoptic area in the male rat [Research Support, U.S. Gov't, P.H.S.]. J Comp Neurol, 275(4), 613-622. https://doi.org/10.1002/cne.902750409
Sisk, C. L., & Zehr, J. L. (2005). Pubertal hormones organize the adolescent brain and behavior [Research Support, N.I.H., Extramural Research Support, U.S. Gov't, Non-P.H.S. Review]. Front Neuroendocrinol, 26(3-4), 163-174. https://doi.org/10.1016/j.yfrne.2005.10.003
Phoenix, C. H., Goy, R. W., Gerall, A. A., & Young, W. C. (1959). Organizing action of prenatally administered testosterone propionate on the tissues mediating mating behavior in the female guinea pig. Endocrinology, 65, 369-382. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?cmd=Retrieve&db=PubMed&dopt=Citation&list_uids=14432658
McCarthy, M. M., Wright, C. L., & Schwarz, J. M. (2009). New tricks by an old dogma: mechanisms of the Organizational/Activational Hypothesis of steroid-mediated sexual differentiation of brain and behavior [Review]. Horm Behav, 55(5), 655-665. https://doi.org/10.1016/j.yhbeh.2009.02.012
Hull, E. M., Lorrain, D. S., Du, J., Matuszewich, L., Lumley, L. A., Putnam, S. K., & Moses, J. (1999). Hormone-neurotransmitter interactions in the control of sexual behavior. Behav Brain Res, 105(1), 105-116. https://doi.org/S0166-4328(99)00086-8 [pii]
Pfaus, J. G., & Phillips, A. G. (1991). Role of dopamine in anticipatory and consummatory aspects of sexual behavior in the male rat. Behav Neurosci, 105(5), 727-743. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?cmd=Retrieve&db=PubMed&dopt=Citation&list_uids=1840012
Zhou, J. N., Hofman, M. A., Gooren, L. J., & Swaab, D. F. (1995). A sex difference in the human brain and its relation to transsexuality. Nature, 378(6552), 68-70. https://doi.org/10.1038/378068a0
Hay-Schmidt, A., Finkielman, O. T. E., Jensen, B. A. H., Hogsbro, C. F., Bak Holm, J., Johansen, K. H., Jensen, T. K., Andrade, A. M., Swan, S. H., Bornehag, C. G., Brunak, S., Jegou, B., Kristiansen, K., & Kristensen, D. M. (2017). Prenatal exposure to paracetamol/acetaminophen and precursor aniline impairs masculinisation of male brain and behaviour. Reproduction, 154(2), 145-152. https://doi.org/10.1530/REP-17-0165
Díaz-Estrada, V. X., Barradas-Moctezuma, M., Herrera-Covarrubias, D., Manzo Denes, J., & Coria-Avila, G. A. (2020). Nature and Nurture of sexual partner preference: Teachings from prenatal administration of acetaminophen to male rats. Hormones and behavior, 124:104775.
doi: 10.1016/j.yhbeh.2020.104775
Skaletsky, H., Kuroda-Kawaguchi, T., Minx, P. J., Cordum, H. S., Hillier, L., Brown, L. G., Repping, S., Pyntikova, T., Ali, J., Bieri, T., Chinwalla, A., Delehaunty, A., Delehaunty, K., Du, H., Fewell, G., Fulton, L., Fulton, R., Graves, T., Hou, S. F., Latrielle, P., Leonard, S., Mardis, E., Maupin, R., McPherson, J., Miner, T., Nash, W., Nguyen, C., Ozersky, P., Pepin, K., Rock, S., Rohlfing, T., Scott, K., Schultz, B., Strong, C., Tin-Wollam, A., Yang, S., Waterston, R.H., Wilson, R.K., Rozen, S., Page, D. C. (2003). The male-specific region of the human Y chromosome is a mosaic of discrete sequence classes. Nature, 423(6942), 825-837. https://doi.org/10.1038/nature01722
Bogaert, A. F., Skorska, M. N., Wang, C., Gabrie, J., MacNeil, A. J., Hoffarth, M. R., VanderLaan, D. P., Zucker, K. J., & Blanchard, R. (2018). Male homosexuality and maternal immune responsivity to the Y-linked protein NLGN4Y. Proc. Natl Acad. Sci. USA, 115, 302-306. https://doi.org/https://doi.org/10.1073/pnas.1705895114
Blanchard, R., & Bogaert, A. F. (1996). Homosexuality in men and number of older brothers. Am J Psychiatry, 153(1), 27-31. https://doi.org/10.1176/ajp.153.1.27
Pfaus, J. G., Kippin, T. E., Coria-Avila, G. A., Gelez, H., Afonso, V. M., Ismail, N., & Parada, M. (2012). Who, what, where, when (and maybe even why)? How the experience of sexual reward connects sexual desire, preference, and performance. Arch Sex Behav, 41(1), 31-62. https://doi.org/10.1007/s10508-012-9935-5
Fillion, T. J., & Blass, E. M. (1986). Infantile experience with suckling odors determines adult sexual behavior in male rats. Science, 231(4739), 729-731. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?cmd=Retrieve&db=PubMed&dopt=Citation&list_uids=3945807
Menard, S., Gelez, H., Jacubovitch, M., Coria-Avila, G. A., & Pfaus, J. G. (2020). Appetitive olfactory conditioning in the neonatal male rat facilitates subsequent sexual partner preference. Psychoneuroendocrinology, 121, 104858. https://doi.org/10.1016/j.psyneuen.2020.104858
Kendrick, K. M., Hinton, M. R., Atkins, K., Haupt, M. A., & Skinner, J. D. (1998). Mothers determine sexual preferences. Nature, 395(6699), 229-230. https://doi.org/10.1038/26129
Yamazaki, K., Beauchamp, G. K., Kupniewski, D., Bard, J., Thomas, L., & Boyse, E. A. (1988). Familial imprinting determines H-2 selective mating preferences. Science, 240(4857), 1331-1332. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?cmd=Retrieve&db=PubMed&dopt=Citation&list_uids=3375818
Westermarck, E. (1891). The history of human marriage. MacMillan and Co.
Paredes-Ramos, P., Miquel, M., Manzo, J., & Coria-Avila, G. A. (2011). Juvenile play conditions sexual partner preference in adult female rats [Research Support, Non-U.S. Gov't]. Physiol Behav, 104(5), 1016-1023. https://doi.org/10.1016/j.physbeh.2011.06.026
Paredes-Ramos, P., Miquel, M., Manzo, J., Pfaus, J. G., Lopez-Meraz, M. L., & Coria-Avila, G. A. (2012). Tickling in juvenile but not adult female rats conditions sexual partner preference. Physiol Behav, 107(1), 17-25. https://doi.org/S0031-9384(12)00204-1 [pii]
10.1016/j.physbeh.2012.05.017
Kippin, T. E., Talinakis, E., Chattmann, L., Bartholomew, S., & Pfaus, J. G. (1998). Olfactory conditioning of sexual behavior in the male rat (Rattus norvegicus). Journal of Comparative Psychology, 112(4).
Kippin, T. E., & Pfaus, J. G. (2001). The nature of the conditioned response mediating olfactory conditioned ejaculatory preference in the male rat. Behav Brain Res, 122(1), 11-24. https://doi.org/S0166-4328(01)00162-0 [pii]
Coria-Avila, G. A., Ouimet, A. J., Pacheco, P., Manzo, J., & Pfaus, J. G. (2005). Olfactory conditioned partner preference in the female rat. Behav Neurosci, 119(3), 716-725. https://doi.org/2005-06959-008 [pii]
10.1037/0735-7044.119.3.716
Kippin, T. E., Cain, S. W., & Pfaus, J. G. (2003). Estrous odors and sexually conditioned neutral odors activate separate neural pathways in the male rat. Neuroscience, 117(4), 971-979. https://doi.org/S0306452202009727 [pii]
Coria-Avila, G. A., & Pfaus, J. G. (2007). Neuronal activation by stimuli that predict sexual reward in female rats [Research Support, Non-U.S. Gov't]. Neuroscience, 148(3), 623-632. https://doi.org/10.1016/j.neuroscience.2007.05.052
Ramírez-Rodríguez, R., León-Sequeda, I., Salomón-Lara, L., Perusquia-Cabrera, D., Herrera-Covarrubias, D., Fernández-Cañedo, L., García, L. I., Manzo, J., Pfaus, J. G., López-Meraz, M. L., & Coria-Avila, G. A. (2021). Enhanced D2 Agonism Induces Conditioned Appetitive Sexual Responses Toward Non-reproductive Conspecifics. Arch Sex Behav, 50(8). https://doi.org/doi: 10.1007/s10508-021-02023-7
Salomón Lara, L., García, L. I., Herrera-Covarrubias, D., Manzo, J., Fisher, J., & Coria-Avila, G. A. (2023). Hipersexualidad y parafilias asociadas a la terapia de reemplazo de dopamina en el tratamiento de la enfermedad de Parkinson. e-Neurobiologia, 14(36). https://doi.org/10.25009/eb.v14i36.2625
- Los autores/as conservarán sus derechos de autor y garantizarán a la revista el derecho de primera publicación de su obra, el cuál estará simultáneamente sujeto a la Licencia de reconocimiento de Creative Commons que permite a terceros compartir la obra siempre que se indique su autor y su primera publicación esta revista.
- Los autores/as podrán adoptar otros acuerdos de licencia no exclusiva de distribución de la versión de la obra publicada (p. ej.: depositarla en un archivo telemático institucional o publicarla en un volumen monográfico) siempre que se indique la publicación inicial en esta revista.
- Se permite y recomienda a los autores/as difundir su obra a través de Internet (p. ej.: en archivos telemáticos institucionales o en su página web) antes y durante el proceso de envío, lo cual puede producir intercambios interesantes y aumentar las citas de la obra publicada. (Véase El efecto del acceso abierto).